Fate/Apocrypha terjadi di timeline alternatif dari Fate/Stay Night. Dalam Perang Cawan Suci Ketiga yang terjadi selama Perang Dunia Kedua, Darnic Prestone Yggdmillennia mencuri Cawan Besar untuk Reich Ketiga, tetapi kemudian menggandakannya dan menyelundupkannya untuk dirinya sendiri, membawanya ke Rumania. Enam puluh tahun kemudian, Klan Yggdmillennia menyatakan perang terhadap Asosiasi Penyihir dalam Perang Cawan Besar, mengadu dua tim Servant satu sama lain. Tim Yggdmillennia dan Asosiasi Penyihir masing-masing disebut sebagai faksi Hitam dan Merah. Kairi Shishigou, seorang ahli nujum yang disewa oleh Menara Jam, memanggil Mordred kelas Sabre. Fraksi Merah dipimpin oleh pendeta Shirou Kotomine, meskipun Shishigou tetap independen, tidak mempercayainya. Shirou dan Hambanya, Semiramis, menaklukkan penguasa Merah lainnya, mencuri mantra perintah mereka untuk mengendalikan Hamba mereka: Karena Atalanta, Achilles, William Shakespeare, dan Spartacus. Servant faksi Hitam termasuk Vlad III, Siegfried, Chiron, Astolfo, Avicebron, dan monster Frankenstein. Anggota ketujuh pemberontak mereka, Jack the Ripper, membunuh tuannya yang dituju demi pelacur Rika Rikudou.